Daniel Mota-Rojas
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Fabiola Torres
Adriana Domínguez
Joseline Jacome
Karina Lezama
Alejandro Casas
Jocelyn Gómez
Daniela Rodríguez
Laura Astrid Hernández
Aldo Bertoni
Departamento de Producción Agrícola y Animal.
Universidad Autónoma Metropolitana (UAM). México

Agustín Orihuela,
Facultad de Ciencias Agropecuarias,
Universidad Autónoma del Estado de Morelos. México.

Marcelo Guezzi
Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires (UNCPBA), Buenos Aires, Argentina.

Julio Martínez-Burnes
Univeridad Autónoma de Tamaulipas. México.

*Este artículo ya fue publicado en inglés y ha sido conformado de estos artículos que ponemos a tu disposición, donde podrás profundizar y consultar información adicional en este tema en diferentes especies:

https://doi.org/10.3390/ani11082247, https://doi.org/10.3390/ani11061733, http://dx.doi.org/10.31893/jabb.21003, https://doi.org/10.3390/ani11082316, https://doi.org/10.3390/ani12010106, https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2020.102664, https://doi.org/10.3390/ani12060789, https://doi.org/10.1538/expanim.20-0052, https://doi.org/10.21929/abavet2021.11, https://doi.org/10.3390/ani11102910, doi:10.1016/j.vetimm.2021.110232, https://doi.org/10.31893/jabb.21001, https://doi.org/10.31893/jabb.21012,

Una de las principales causas de mortalidad neonatal en animales domésticos (corderos, terneros, potros, lechones, roedores) y otros mamíferos es la hipotermia causada por la pérdida excesiva de calor o la inhibición de la termorregulación y la producción de calor. La hipotermia es principalmente el resultado de la inanición cuando la cría no puede mamar. La supervivencia neonatal en las primeras 24 a 72 horas está muy relacionada con la disminución de la temperatura corporal experimentada al nacer. Al nacer, la cría pasa bruscamente de un entorno cálido (aproximadamente 39°C), nutritivo, estéril y controlado en el útero al entorno extrauterino, normalmente a una temperatura mucho más fría (de 1 a 2°C menos), expuesta a nuevos microorganismos y privada del suministro de nutrientes a través de la placenta. Estos cambios físicos y fisiológicos pueden generar hipoglucemia, hipoalbuminemia, alteraciones energéticas o ácido-básicas que conducen a un retraso del crecimiento o incluso a un fallo multiorgánico (Mota-Rojas et al., 2006, 2020, 2021, 2022).

Introducción

La hipotermia, o un descenso en la temperatura corporal, es uno de los mayores desafíos que los animales deben enfrentar desde su nacimiento. De manera normal, cuando el organismo detecta disminuciones en la temperatura, se inicia una serie de respuestas fisiológicas y metabólicas cuyo fin es producir calor o prevenir la pérdida del mismo (Tan y Knight, 2018). No obstante, cuando los animales no son capaces de retornar a la homeotermia, se desencadenan alteraciones como la hipoglucemia, hipoalbuminemia y el retraso del crecimiento en animales susceptibles con limitada disposición de recurso energético (Lawler, 2008).

La temperatura corporal en los animales homeotermos suele mantenerse dentro de un rango específico, dependiendo de la especie, de manera que no se presenten alteraciones para la producción o disipación de calor (Aggarwal y Upadhyay, 2013). En general, el mantenimiento de una temperatura corporal homeostática es una función cerebral trascendental que se logra a través de una serie de respuestas autónomas y conductuales orquestadas por una complicada red neuronal central (Morrison y Nakamura, 2019; Mota-Rojas et al., 2021). Todas estas respuestas ayudan a enfrentar las alteraciones de la temperatura ambiental dentro del cuerpo de los homeotermos y mantener la temperatura corporal tanto central como periférica, el cual es un proceso fundamental para la supervivencia de estos individuos (Herpin et al., 2002; Smith & Johnson, 2016).

La exposición al frío genera respuestas de compensación para mantener la temperatura corporal en un rango aceptable. Estos mecanismos son coordinados por el Sistema Nervioso Central (SNC) y el Sistema Nervioso Autónomo (SNA), mediante la señalización del tálamo al núcleo parabraquial lateral (Tan y Knight, 2018). La activación de estos efectores inicia respuestas cuyo objetivo es reducir la pérdida de calor, mediante la vasoconstricción periférica para disminuir el flujo sanguíneo de los capilares subdérmicos y disminuir el intercambio térmico con el medio (Romanovsky, 2014a, 2014b). Otro medio de compensación es la producción de calor o termogénesis a través del titiriteo o sin, empleando como célula diana al tejido adiposo pardo (BAT), el cual implica el consumo significativo de recursos energéticos para el animal (Zheng y Hasegawa, 2016; Mota-Rojas et al., 2021). Debido a que la hipotermia representa un estado térmico estresante para el animal, es crucial identificarlo y prevenirlo en animales susceptibles como los neonatos (Mota-Rojas et al., 2021; Reyes-Sotelo et al., 2021; Villanueva-García et al., 2021). [Para mayores detalles consulte el libro de “Perinatología animal” de Mota-Rojas et al., 2006; editorial BM Editores].

La importancia de su reconocimiento temprano se ha reafirmado con el uso de métodos no invasivos para la monitorización de la temperatura, como la termografía infrarroja (IRT), la cual se ha validado en distintas especies como animales de compañía, grandes rumiantes y animales empleados para investigación (Mota-Rojas et al., 2016; Casas-Alvarado et al., 2022; Mota-Rojas, Pereira, et al., 2021; Verduzco-Mendoza et al., 2021). De modo que el objetivo de este artículo es analizar las respuestas fisiológicas generales, vasomotoras, de termogénesis ante la hipotermia, así como la aplicación de la termografía infrarroja para el reconocimiento de este estado térmico en los animales.

Respuesta fisiológica general ante la hipotermia

Un organismo expuesto a ambientes fríos necesita generar respuestas para compensar la pérdida de temperatura (Mota-Rojas et al., 2021), esto con el objetivo de garantizar el equilibrio de la producción de calor respecto a la temperatura ambiental, una característica denominada como zona de termoneutralidad (Pallubinsky et al., 2019).

En este sentido, cuando la señal térmica de frío es detectada por los termorreceptores ubicados en piel, vísceras y médula espinal, la señal es transmitida a las neuronas sensibles al frío que inervan las láminas superficiales del asta dorsal de la médula espinal (Lezama-García et al., 2022). Estas son las encargadas de proyectar, mediante fibras glutamatérgicas, al tálamo y al núcleo parabraquial lateral (NPBl), específicamente el lateral externo (Tan y Knight, 2018). Finalmente, las neuronas del NPBl activadas por el frío, continúan las proyecciones glutamatérgicas a la línea media del área preóptica (POA) particularmente en el núcleo preóptico medial (MnPO) que, a través de rutas eferentes, provoca respuestas defensivas contra el frío, involucrando los sistemas simpático y motor somático. Ambos generan vasoconstricción y termogénesis con y sin temblor, como medios para evitar la pérdida de calor (Morrison y Nakamura, 2019).

En la figura 1 se ilustran las vías termogénicas eferentes que, de acuerdo con Madden y Morrison (2019), provocan una salida inhibitoria del POA que afecta a las neuronas hipotalámicas presentes en el hipotálamo dorso medial (DMH). Las neuronas promotoras de la termogénesis en el DMH activan a las neuronas premotoras en el área del rafe pálido, las cuales a su vez envían un impulso excitador descendente a las neuronas espinales (neuronas pre y postganglionares simpáticas para la termogénesis del BAT y la vasoconstricción, o neuronas motoras para producir temblor) (Mota-Rojas et al., 2021), a través de las inervaciones colinérgicas y noradrenérgicas, respectivamente (Alba et al., 2019).

Figura 1. Vías termogénicas eferentes presentes en los mamíferos. La respuesta termorreguladora en mamíferos inicia en la periferia con los termorreceptores ubicados en la dermis, los cuales en su mayoría son receptores de potencial transitorio vaniloides (TRPV), activados por el calor (TRPV1, TRPV2, TRPV3 y TRPV4), o por el frío, mediante los receptores transitorios de potencial relacionados a la melastatina (TRPM8 y TRPA1). Estos reciben la información aferente de estímulos térmicos y transmiten la señal hacia las láminas del asta dorsal de la médula espinal. Las neuronas sensibles al calor (WSN) espinotalámicas y trigeminotalámicas en esta zona envían el impulso a neuronas de tercer orden en estructuras cerebrales como el núcleo parabraquial lateral (LPBN), donde posteriormente, por acción glutamatérgica (GLU), proyectan hacia el núcleo preóptico mediano (MnPO) en el área preóptica (POA) del hipotálamo. La red hipotalámica es la responsable de integrar las respuestas efectoras termorreguladoras conductuales, neuroendocrinas (mediadas por el eje hipotálamico- hipófisis- adrenal (HPA)) y autónomas. La acción autónoma, iniciada por ganglios simpáticos adrenérgicos que reciben información desde el rafe rostral medular (rMR) y el núcleo intermedio lateral de la médula espinal (IML) induce la respuesta vasomotora ya sea vasodilatación o vasoconstricción con el consecuente cambio del flujo de calor en forma de radiación infrarroja a través de determinadas regiones corporales (e.g. la región orbital, el morro, la glándula mamaria y la región caudal). Asimismo, se puede observar que mediante la activación de los termorreceptores periféricos la señal térmica que previamente es procesada por la LPB y las neuronas que se encuentran en el POA, DMH y PAG provocan la neurosecreción de neurotransmisores como el glutamato o la adrenalina que son neurotransmisores excitatorios de las fibras preganglionares simpáticas que induce el consumo metabólico del tejido adiposo pardo (BAT). Mientras que la producción de calor mediante la contracción muscular es dependiente principalmente de las fibras motoras somáticas que son activadas por la medula ventrolateral rostral (RVLM) que en conjunto con el BAT produce calor en el estado de hipotermia (Mota-Rojas et al., 2021).

Cuando el organismo detecta descensos en la temperatura corporal, la microcirculación de la piel se reduce para conservar calor, reducir la transferencia energética corporal hacia el ambiente, y redirigir el flujo sanguíneo de la periferia a órganos centrales. Esto se logra por acción de la noradrenalina sobre los receptores a-2 adrenérgicos vasculares, por inhibición local del óxido nítrico (Alba et al., 2019; Tan y Knight, 2018) y por acción GABAérgica, siendo el GABA un neurotransmisor inhibitorio que produce la vasoconstricción de la piel (McAllen y McKinley, 2018). Un ejemplo claro es lo que ocurre en los roedores (rata y ratón), en quienes la vasoconstricción de la cola o en las extremidades limita la cantidad de calor que se pierde  (Hankenson et al., 2018; Verduzco-Mendoza et al., 2021). Por consiguiente, la respuesta neurohipotálamica es la principal responsable de coordinar el mantenimiento de la temperatura en la zona de termoneutralidad. No obstante, es necesario mencionar que dicha respuesta puede tener una consecuencia metabólica significativa al consumir recursos energéticos, lo cual llevaría a pensar que dicha respuesta puede tener un límite en términos de disponibilidad de recursos.

Mecanismo vasomotor de vasoconstricción

La reacción inmediata del organismo ante temperaturas ambientales reducidas conlleva la limitación del flujo sanguíneo mediante la vasoconstricción periférica, en la  cual, las fibras nerviosas simpáticas que inervan los vasos sanguíneos cutáneos se activan para reducir la transferencia de calor al ambiente y mantener el calor en el centro del organismo (Madden & Morrison, 2019; Martínez- Burnes et al., 2020).

En un estudio realizado en ratas por Tanaka et al. (2009) se encontró que las neuronas del núcleo preóptico mediano juegan un papel importante, debido a que establecen la acción de las fibras nerviosas simpáticas vasoconstrictoras cutáneas. Además, estos autores observaron que la inhibición de las neuronas en el núcleo preóptico mediano, a través de microinyecciones de GABA, ocasionó la vasoconstricción en la cola en ratones del género Mus musculus, esto debido al incremento de la acción de las fibras nerviosas simpáticas vasoconstrictoras cutáneas, siendo que la activación optogenética de las neuronas glutamatérgicas del núcleo preóptico mediano, por medio de canalrodopsina 2, aumenta la vasodilatación de la cola (Abbott & Saper, 2017; Tan et al., 2016). Lo mencionado sugiere que hay una salida del MnPO que inhibe las fibras nerviosas simpáticas vasoconstrictoras cutáneas. Cabe mencionar que también se ha detectado que la excitación del rafe rostral pálido (rRPA)  incrementa la vasoconstricción y reduce la temperatura cutánea de la cola, mientras que su inhibición bloquea la vasoconstricción (Tan y Knight, 2018). Considerando que el área del rafe pálido (RPa) contiene neuronas premotoras simpáticas para la vasoconstricción cutánea (Blessing et al., 1999), parece ser que la salida inhibitoria del MnPO se genera de manera indirecta hacia las neuronas premotoras vasoconstrictoras cutáneas simpáticas presentes en el RPa (Nakamura et al., 2002; Rathner et al., 2008).

Por otro lado, se sabe que el enfriamiento de la piel genera la activación de neuronas en el POA, las cuales pueden excitar directamente las neuronas premotoras vasoconstrictoras cutáneas del RPa a través de la activación de los receptores glutamatérgicos (Tanaka et al., 2011). En respuesta a ello, las neuronas premotoras del RPa conducen una vasoconstricción cutánea a través de proyecciones glutamatérgicas y serotoninérgicas que excitan a las neuronas preganglionares de la médula espinal (Madden y Morrison, 2019). Este efecto se esquematiza en la figura 2, donde se muestra un resumen del mecanismo neurofisiológico de la vasoconstricción.

Figura 2. Mecanismo neurofisiológico de la vasoconstricción cutánea. La percepción de frío en el cerebro provoca la inhibición del MnPO, lo que estimula a las neuronas premotoras simpáticas para llevar a cabo la vasoconstricción cutánea. Estas neuronas envían proyecciones glutamatérgicas y serotoninérgicas excitatorias hacia las neuronas preganglionares presentes en el IML de la médula espinal, las cuales al ser activadas generan vasoconstricción periférica. Cabe mencionar que la activación de las neuronas del POA por el estímulo del frío también puede excitar de manera directa las neuronas premotoras simpáticas para llevar a cabo la vasoconstricción cutánea (Mota-Rojas et al., 2021).

De manera adicional, algunas neuronas de la médula ventrolateral rostral (RVLM) de proyección espinal, son inhibidas al calentar el POA (McAllen y May, 1994) y contribuyen a la actividad del nervio simpático para generar la vasoconstricción cutánea (Ootsuka y Terui, 1997). Sin embargo, la RVLM desempeña un papel menor en la actividad de vasoconstricción cutánea, en comparación con las neuronas premotoras simpáticas del RPa y aún se desconoce la vía neuronal que transmite la información térmica desde el POA hasta esta región.

Por lo tanto, la limitación del flujo sanguíneo puede ser considerada como una respuesta primaria para evitar las pérdidas sensibles de calor, reduciendo el intercambio térmico con el medio. Sin embargo, si la temperatura del medio continua debajo de la zona de termoneutralidad, estos mecanismos se vuelven insuficientes y el organismo recurre a aquellos enfocados a la producción de calor o termogénesis.

Mecanismos de termogénesis

El organismo inicia mecanismos de producción de calor cuando detecta el descenso de la temperatura por debajo de la zona de termoneutralidad (Romanovsky et al., 2002). Para lograr mantener una temperatura estable, el organismo se vale de dos mecanismos importantes: 1. La termogenésis para lograr la generación de calor por medio de la actividad muscular intensificada o temblor y 2. La producción de calor metabólico a través del tejido adiposo (Plush et al., 2016). La regulación del titiriteo o temblor involucra estructuras que conectan el POA con el PBL, el hipotálamo dorsomedial, el RPa y las neuronas motoras de la médula espinal (Kerman et al., 2003). No obstante, su activación puede variar en función al umbral de exposición al frío, es decir, la activación de la respuesta termorreguladora por medio del titiriteo y la termogénesis del BAT se activan cuando el organismo se encuentra expuesto a temperaturas distintas de manera prolongada (Banet et al., 1978).

Termogénesis por titiriteo o temblor

El temblor hace referencia a la contracción rápida y repetida del músculo, el cual se lleva a cabo para producir calor cuando un individuo se encuentra expuesto a temperaturas ambientales reducidas. Tan y Knight (2018) señalan que la regulación del temblor involucra un conjunto de estructuras que regulan diversas respuestas fisiológicas. Se ha identificado que la activación del POA induce el titiriteo en cabras (Capra aegagrus hircus) (Andersen et al., 1962) y perros (Canis lupus familiaris) (Hammel et al., 1960). No obstante, en ratas (Nakamura y Morrison, 2011; Nason y Mason, 2004) y gatos (Felis catus) (Stuart et al., 1961) este mecanismo no es inducido por esa vía, sino mediante la neurosecreción de prostaglandina E2 y la estimulación del DMH, el rRPA y estructuras adyacentes .

Fisiológicamente, el circuito de temblor involucra neuronas que promueven la termogénesis, presentes en el DMH y el rPA. De acuerdo con Nakamura y Morrison (2011), el frío activa las neuronas del DMH promotoras del temblor como efecto del bloqueo en la entrada inhibitoria tónicamente activa del POA. Posteriormente, dichas neuronas activan a las fibras premotoras, ubicadas en el rRPA, del músculo somático para activar el temblor. Contrario a lo observado en el circuito neural para el control simpático del BAT, donde las neuronas del rPA activan neuronas preganglionares simpáticas en la columna celular intermediolateral (IML), la entrada descendente del rPA para el temblor activa las neuronas motoras a y g (Tanaka et al., 2006), presentes en el asta ventral de la médula espinal de ratas (Figura 3). Cabe destacar que la activación de neuronas motoras gamma contribuye al aumento del tono muscular que precede al temblor, además de contribuir también en la intensidad y finalización de éste (Madden y Morrison, 2019).

Figura 3. Mecanismo neurofisiológico para el desarrollo de la respuesta de termogénesis con temblor. El mecanismo es similar al que se lleva a cabo para la respuesta de termogénesis sin temblor, la diferencia radica en que las neuronas del RPA que se activan, son las neuronas premotoras somáticas para el temblor muscular. Dichas neuronas envían una señal descendente que activa las motoneuronas alfa y gamma presentes en el asta ventral de la médula espinal. La activación de las motoneuronas gamma se ha visto involucrada en el aumento del tono muscular, evento que precede al desarrollo del temblor muscular (Madden y Morrison, 2019; Mota-Rojas et al., 2021).

A pesar de que diversos estudios han demostrado la existencia de proyecciones descendentes directas de neuronas del rPA hacia las neuronas somatomotoras del asta ventral, aún no se definen con precisión las vías y mecanismos neuroquímicos mediante los cuales se activan las neuronas motoras a y g durante el temblor (Madden y Morrison, 2019; Tan y Knight, 2018). Del mismo modo que la vía vasomotora es el principal mecanismo de compensación, el temblor es la respuesta primaria durante la hipotermia en animales (Mercer, 1991). Debido a que el costo energético es menor, se ha encontrado que no en todas las especies emplean esta estrategia de producción de calor, por ejemplo, un estudio en conejos que fueron expuestos a 1ºC por debajo de la temperatura corporal durante 30 o 160 minutos, no presentó un efecto claro sobre el temblor (Berbland & Mercer, 1992). Mientras que en el caso de perros y equinos, el uso de la contracción muscular es comúnmente usado (Liu et al., 2006; Rainger et al., 2021), lo cual podría llevar a la hipótesis de que dicha respuesta está sujeta a las dimensiones del animal.

En resumen, la termogénesis por titiriteo es un mecanismo de producción de calor primario debido al bajo costo energético que supone, en contraste con los demás; sin embargo, su presentación difiere entre especies y de la cantidad de BAT disponible en cada uno.

Termogénesis del tejido adiposo pardo (BAT)

El BAT es el acúmulo de adipocitos que tienen un alto valor energético para la producción de calor y es variable en cantidad y localización, dependiendo de la especie y edad. En el caso de algunas especies como los ovinos, el BAT representa el 2% del peso corporal, y se distribuye en la región preescapular, inguinal y prerrenal (Cannon y Nedergaard, 2011; Mattson, 2010). En ratones (Mus musculus) se encuentra predominantemente en la región interescapular, la cual está altamente inervada por nervios simpáticos. Tan y Knight (2018) mencionan que la liberación de norepinefrina desde esta inervación simpática, induce una fuga mitocondrial en el BAT que consiste en la fuga facilitada de protones a través de las membranas mitocondriales de los adipocitos marrones que ocurre por la elevada expresión de proteína desacopladora 1 (Morrison et al., 2012), la cual es la encargada de producir calor, proceso conocido como termogénesis sin temblor o termogénesis del BAT.

Desde el punto de vista fisiológico, este es un subproducto de la ineficiencia de la producción mitocondrial de ATP y su utilización en el músculo esquelético (Morrison, 2016). Se ha observado que en este proceso, al menos en ratas, se ven involucradas estructuras cerebrales como el rRPA (Morrison et al., 1999) y el DMH (Zaretskaia et al., 2002). De hecho, la estimulación optogenética de la proyección directa que existe entre el DMH y el rRPA provoca la termogénesis del BAT en ratas (Kataoka et al., 2014); sin embargo, la identidad precisa y la conectividad de estas neuronas aún no está clara.

En condiciones de temperatura ambiental reducida, la entrada aferente fría al MnPO excita las neuronas de dicho núcleo, las cuales inhiben la actividad de una población de neuronas inhibitorias del área preóptica medial (MPA) que a su vez suprimen la activación de neuronas promotoras de la termogénesis del BAT (Madden y Morrison, 2019).

Tanto con un estímulo frío, como con la fiebre, se realiza la activación de las neuronas promotoras de termogénesis del BAT en el DMH. Dicho proceso podría deberse a la eliminación de la salida activa del MPA que suprime la termogénesis y la activación de los receptores glutamatérgicos en las neuronas del DMH (Madden y Morrison, 2004). Sin embargo, también se ha detectado la activación de una subpoblación de neuronas con receptores de leptina (LepR) en ratones Mus musculus (Dodd et al., 2014; Zhang et al., 2011); en donde, posterior a la activación de las neuronas premotoras simpáticas del BAT presentes en el RPa, sucede una entrada glutamatérgica del DMH hacia el RPa (Kataoka et al., 2014; Machado et al., 2018), favoreciendo el aporte descendente glutamatérgico y serotoninérgico hacia la médula espinal, y contribuyendo con ello en la activación del BAT, debido a la presencia de glutamato y serotonina en la médula espinal (Madden y Morrison, 2019) (figura 4).

En estudios encaminados a la compresión de la termogénesis sin titiriteo, se ha observado que se trata de un mecanismo más eficiente y útil en los animales(Smith y Carstens, 2005). Sin embargo, el costo energético por este mecanismo puede ser significativo, tal como se ha observado en un estudio en ovinos expuestos al frío, en el cual se indujo el aumento del metabolismo en un 40% mayor y un aumento en 16% del consumo de oxígeno en comparación con un grupo control (Symonds et al., 1992). Dicha evidencia lleva a pensar que la principal limitante de la termogénesis del BAT es la disposición de los recursos energéticos como se observa en los neonatos (Reyes-Sotelo et al., 2021).

Figura 4. Mecanismo neurofisiológico para el desarrollo de la respuesta de termogénesis del BAT. La detección de frío excita las neuronas del MnPO, las cuales inhiben la actividad de un grupo de neuronas del MPA que tienen la función de suprimir la actividad de las neuronas promotoras de la termogénesis del BAT. La inhibición de dichas neuronas y la activación de los receptores glutamatérgicos de las neuronas del DMH dan origen a la activación de las promotoras de la termogénesis del BAT, ubicadas en esa misma estructura. Estas neuronas envían una señal glutamatérgica que activa las neuronas premotoras simpáticas del BAT presentes en el RPA y éstas a su vez incrementan el aporte descendente de glutamato y serotonina hacia las células del IML, sustancias que llevan a la activación del BAT.

Por todo lo anterior, la termogénesis del BAT tiene una eficiencia significativa en cuanto a la producción de calor que lleva a mantener la homeotermia en los animales. Sin embargo, la evidencia señala que este mecanismo requiere altos niveles energéticos, lo que hace que los animales con bajo peso o neonatos sean susceptibles a estados de hipotermia.

Hipotermia en el neonato

En los animales recién nacidos, la hipotermia es un evento común y de alta importancia tanto para el médico, como para el productor, debido a que ocasiona pérdidas de ejemplares (Mota-Rojas et al., 2006; Martínez- Burnes et al., 2020; Villanueva-García et al., 2021; Mota-Rojas et al., 2021). [Para mayores detalles consulte el libro de “Perinatología animal” de Mota-Rojas et al., 2006; editorial BM Editores]. Es por ello que la hipotermia del neonato se identifica como una de las  causas comunes de mortalidad en especies como el cordero, becerro, potros y lechones (Stafford et al., 2000). La hipotermia del neonato es inducida por la pérdida excesiva de calor, ya que la cría transita de un ambiente cálido a nivel intrauterino, al ambiente extrauterino que es 2ºC más frío, por lo que la supervivencia de las crías depende de la compensación de los cambios térmicos durante las primeras 24 a 72 horas posteriores al nacimiento (Lawler, 2008; Mullany et al., 2010).

Figura 5. Hipotermia en búfalo de agua recién nacido. Los neonatos de las especies precociales (como los rumiantes, entre ellos el búfalo de agua) son físicamente maduros al nacer, con olfato y audición completamente funcionales, portadores de pelaje, y no requieren cuidados parentales constantes ni crianza en el nido. Su capacidad de locomoción les permite desplazarse y buscar inmediatamente la ubre de la madre y empezar a mamar tras el nacimiento. Al ser animales que presentan un mayor desarrollo orgánico, se facilitan funciones vitales esenciales como la termorregulación, ya que la organogénesis de estructuras como el pulmón, el hígado y el cerebro se realiza en el útero. Por el contrario, las crías de las especies altriciales (como lo perros, gazapos o gatos), son de pequeño tamaño, están desnudas, con poco o ningún pelaje y tienen una locomoción descoordinada. Si se les retira del nido o de los padres, o éstos no pueden alimentarlas, su termorregulación se ve afectada porque no pueden producir suficiente calor endotérmico, lo que provoca una mortalidad por hipotermia.

El grado de desarrollo muscular, es una de las características termorreguladoras que generan el mecanismo de escalofríos en los recién nacidos, y es otro factor que presenta diferencias entre las crías de especies altriciales y precociales. En los recién nacidos de especies altriciales, los recursos musculares para la producción de calor (locomoción, piloerección y escalofríos) son inmaduros y no participan en la producción de calor hasta después de las tres semanas de vida.

La consecuencia a la exposición de una temperatura fría en el neonato puede tener repercusiones a nivel fisiológico debido a que genera alteraciones tales como hipoglucemia, hipoalbuminemia, entre otras alteraciones energéticas, ocasionando también retraso en el crecimiento y o alteraciones ácido-base que  en conjunto conllevan a una falla multiorgánica (Lawler, 2008). En un estudio realizado por Lossec et al. (1998), se evaluaron a catorce lechones, a los cuales se les realizó la medición de producción de calor y actividad muscular por un espacio de 2 horas mediante electromiografía. Ellos observaron que el enfriamiento genera un aumento en la producción de calor de 9.67 ± 1.28 W, el cual fue anulado al descender la temperatura a 34ºC; de igual manera, hubo un incremento de los niveles de glucosa (+312%), glucagón (+76%), adrenalina (+172%) y noradrenalina (+113%), lo que muestra que el metabolismo energético se altera considerablemente en presencia de hipotermia. Por tanto, los mecanismos de termorregulación son relevantes para compensar la pérdida de calor; no obstante, dichos mecanismos en los animales pueden verse afectados en cuanto a factores como la disponibilidad de BAT, la presencia de pelo, grosor de la dermis y la posibilidad de generar conductas de termorregulación que los ayuden a disminuir las pérdidas térmicas (Pacheco-Cobos et al., 2003).

En el lechón se observa con mayor incidencia los estados de hipotermia debido a diversos factores durante el nacimiento, tales como la presencia de líquido amniótico y la evaporación del calor (Barnett et al., 2001; Kammersgaard, et al., 2011). El efecto que tiene la presencia del líquido amniótico es que se provoca la evaporación de la humedad en la superficie del cuerpo, aumentando con ello la pérdida de calor (Eales et al., 1982), desencadenado hipotermia (Herpin et al., 2002; Malmkvist et al., 2006).

Por otro lado, la disposición de recursos energéticos es otro factor que puede afectar el éxito de la termorregulación en el neonato, ya que el recién nacido requiere de energía, no solo para crecer y mantener su actividad, sino también para poder mamar y termorregular (Herpin et al., 2002).  Esta demanda, debe ser cubierta por las reservas de glucógeno, las cuales tienden a agotarse de manera rápida posterior al nacimiento (Le Dividich et al., 1994, 2005). Se ha descrito que la ingesta de calostro brinda la capacidad de producir calor y mantener una temperatura estable (Lossec et al., 1998) que facilitará la supervivencia del recién nacido (Le Dividich et al., 2005).

Uso de la termografía infrarroja para la detección de la hipotermia

 La IRT es una herramienta que permite medir la temperatura de manera continua en los animales, con la principal característica de ser no invasiva (Mota-Rojas et al., 2020; Casas-Alvarado et al., 2020; Mota-Rojas et al., 2021). Se basa en la detección de la radiación emitida por los cuerpos, la cual puede variar en relación a las modificaciones en el flujo sanguíneo que responden a las fluctuaciones de la temperatura del entorno (Bertoni et al., 2020; Mota-Rojas, et al., 2021).

La IRT ayuda a identificar estados de hipotermia durante la exposición en ambientes fríos. Por ejemplo, en un estudio realizado por Kammersgaard et al. (2013) evaluaron la utilidad de la IRT para determinar la temperatura de los lechones posterior al nacimiento. Encontraron que la IRT permitió detectar cambios de la temperatura menores a 32ºC con un 91.3% de efectividad. Dicha evidencia fue reafirmada en un estudio posterior realizado por los mismos autores, en el cual evaluaron la base de la oreja de 91 lechones durante 48 horas post nacimiento, y observaron una alta correlación (r2= 0.85) entre la temperatura máxima y el tiempo máximo (1.5 horas) (Kammersgaard, et al., 2011). Con ello, se puede concluir que la IRT tiene gran utilidad para monitorizar la temperatura durante este periodo y, además, que la oreja es una ventana térmica muy útil para evaluar la termorregulación en cerdos  (Rocha et al., 2019).

Una limitante que se ha encontrado en el uso de la IRT, es que es necesario reconocer regiones anatómicas donde existan grandes cantidades de capilares o vasos sanguíneos capaces de generar un recambio de calor significativo, denominadas como ventanas térmicas (Andrade, 2015). Existen indicios de que los sitios de medición superficial con mayor correlación con la temperatura rectal son la base de las orejas, ojos y papada. No obstante, sólo algunas ventanas reflejan este cambio en la microcirculación permitiendo su validación para la evaluación de fenómenos como el estrés (Rocha et al., 2019). Por ejemplo, Menzel et al. (2015) encontraron que las ventanas abdominal y torácica en la evaluación de la temperatura superficial por IRT en 20 cerdos sanos se correlaciona de manera positiva (r2= 0.66) entre pared torácica y las capas internas de los órganos. Aunado a ello, resulta útil para evaluar la actividad muscular durante el titiriteo en el lechón, sin descartar el uso de otras ventanas en perros como son las extremidades, donde la temperatura se incrementa hasta 1ºC por la actividad muscular, en zonas como el cuádriceps del miembro torácico y el bíceps femoral posterior (Rizzo et al., 2017).

 

Figura 6. Hipotermia en el lechón recién nacido. A. Recién nacido húmedo. Se puede observar que la temperatura promedio de la región del pabellón auricular (El1), posterior al nacimiento, fue de 31.3ºC debido a la presencia del líquido amniótico que ocasiona la evaporación del calor, lo que repercute en el descenso de la temperatura corporal. B. Secado. Posterior al secado, la temperatura promedio del pabellón auricular (El1) aumentó 2.2ºC, lo cual se atribuye la disminución de la pérdida de calor por evaporación.

Conclusión

Se ha visto que una de las situaciones que suelen afectar a la supervivencia de los recién nacidos son las bajas temperaturas o los ambientes fríos, ya que su sistema termorregulador es limitado en la mayoría de los casos.  Los animales neonatos de especies altriciales suelen ser más propensos a sufrir hipotermia debido a su menor madurez/desarrollo al nacer. Por el contrario, los animales precociales tienden a adaptarse más rápidamente a los cambios térmicos al nacer, con la excepción de los individuos nacidos con menor peso o con dificultades durante el parto que no pueden tener un acceso adecuado al calostro. La capacidad de los mamíferos recién nacidos de mantener su temperatura corporal dentro de un estrecho margen es fundamental para su adaptación al entorno extrauterino y su supervivencia. Por ello, comprender mejor los mecanismos específicos utilizados por cada especie, permitirá desarrollar intervenciones específicas. Además, la aplicación de herramientas de monitorización de la termorregulación, como la termografía infrarroja (IRT), ayudaría a perfeccionar y evaluar el éxito de las intervenciones específicas para prevenir la hipotermia y las consecuencias que puede generar en los mamíferos neonatos.

La hipotermia representa un estado desafiante para el organismo debido a las consecuencias fisiológicas y metabólicas. La participación de estructuras cerebrales como el POA, la corteza cerebral, los nervios aferentes y la médula espinal son fundamentales para el adecuado desarrollo de respuestas termorreguladoras y la compensación inmediata de la hipotermia.

La respuesta vasomotora mediante la vasoconstricción de los capilares sanguíneos subdérmicos es el mecanismo inmediato más eficaz para evitar la pérdida de calor. Sin embargo, debido a que limita la perfusión a tejidos periféricos, puede asociarse a consecuencias hemodinámicas.

Por otro lado, los mecanismos de termogénesis mediante la contracción muscular o el consumo del BAT se consideran los más empleado en los animales debido a la producción eficiente de calor que ayuda a compensar la exposición al frío. No obstante, es necesario mencionar que éstas pueden tener consecuencias metabólicas significativas en el organismo de los animales, debido al consumo de recursos energéticos que, a su vez, pueden afectar el estado de salud y la supervivencia de individuos susceptibles como el neonato que cuenta con recursos energéticos limitados.

Lo anterior también lleva a sostener la importancia de reconocer el estado de hipotermia en animales. Para ello, la IRT ha demostrado ser una herramienta útil para identificar de manera clínica este estado y poder establecer estrategias tempranas para evitar consecuencias en la salud del animal o la mortalidad del mismo.

Referencias

  • Abbott, S. B. G., & Saper, C. B. (2017). Median preoptic glutamatergic neurons promote thermoregulatory heat loss and water consumption in mice. The Journal of Physiology, 595(20), 6569–6583. https://doi.org/10.1113/JP274667
  • Aggarwal, A., & Upadhyay, R. (2013). Thermoregulation. In Heat Stress and Animal Productivity (pp. 1–25). Springer India. https://doi.org/10.1007/978-81-322-0879-2_1
  • Alba, B. K., Castellani, J. W., & Charkoudian, N. (2019). Cold‐induced cutaneous vasoconstriction in humans: Function, dysfunction and the distinctly counterproductive. Experimental Physiology, 104(8), 1202–1214. https://doi.org/10.1113/EP087718
  • Andersen, H. T., Andersson, B., & Gale, C. (1962). Central control of cold defense mechanisms and the release of “Endopyrogen” in the goat. Acta Physiologica Scandinavica, 54(2), 159–174. https://doi.org/10.1111/j.1748-1716.1962.tb02341.x
  • Andrade, D. V. (2015). Thermal windows and heat exchange. Temperature, 2(4), 451–451. https://doi.org/10.1080/23328940.2015.1040945
  • Banet, M., Hensel, H., & Liebermann, H. (1978). The central control of shivering and non-shivering thermogenesis in the rat. The Journal of Physiology, 283(1), 569–584. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1978.sp012520
  • Barnett, J. L., Hemsworth, P. H., Cronin, G. M., Jongman, E. C., & Hutson, G. D. (2001). A review of the welfare issues for sows and piglets in relation to housing. In Australian Journal of Agricultural Research. https://doi.org/10.1071/AR00057
  • Berbland, H.-P., & Mercer, J. B. (1992). The effect of rate of cooling, time of day and light regime on the shivering response in rabbits. Acta Physiologica Scandinavica, 145(4), 413–421. https://doi.org/10.1111/j.1748-1716.1992.tb09383.x
  • Bertoni, A., Mota- Rojas, D., Napolitano, F., Crudeli, G., Serrapica, F., Berdúgo, J. A., Pacelli, C., Álvarez- Macías, A., Morales- Canela, A., Gómez- Prado, J., Torres- Bernal, F., José- Pérez, N., & Orihuela, A. (2020). Ventanas térmicas en el búfalo de agua: aspectos prácticos para la valoración reproductiva. En F. Napolitano, D. Mota- Rojas, J. Guerrero- Legarreta, & A. Orihuela (Eds.), El búfalo de agua en Latinoamérica, hallazgos recientes (3ar., pp. 690–719). BM Editores. https://www.lifescienceglobal.com/journals/journal-of-buffalo-science/97 abstract/jbs/4550-el-bufalo-de-agua-en-latinoamerica-hallazgos-recientes
  • Blessing, W. ., Yu, Y. ., & Nalivaiko, E. (1999). Raphe pallidus and parapyramidal neurons regulate ear pinna vascular conductance in the rabbit. Neuroscience Letters, 270(1), 33–36. https://doi.org/10.1016/S0304-3940(99)00459-0
  • Cannon, B., & Nedergaard, J. (2011). Nonshivering thermogenesis and its adequate measurement in metabolic studies. Journal of Experimental Biology, 214(2), 242–253. https://doi.org/10.1242/jeb.050989
  • Casas-Alvarado, A., Martínez-Burnes, J., Mora-Medina, P., Hernández-Avalos, I., Domínguez-Oliva, A., Lezama-García, K., Gómez-Prado, J., & Mota-Rojas, D. (2022). Thermal and Circulatory Changes in Diverse Body Regions in Dogs and Cats Evaluated by Infrared Thermography. Animals, 12(6), 789. https://doi.org/10.3390/ani12060789
  • Casas-Alvarado, A., Mota-Rojas, D., Hernández-Ávalos, I., Mora-Medina, P., Olmos-Hernández, A., Verduzco-Mendoza, A., Reyes-Sotelo, B., & Martínez-Burnes, J. (2020). Advances in infrared thermography: Surgical aspects, vascular changes, and pain monitoring in veterinary medicine. Journal of Thermal Biology, 92, 102664. https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2020.102664
  • Dodd, G. T., Worth, A. A., Nunn, N., Korpal, A. K., Bechtold, D. A., Allison, M. B., Myers, M. G., Statnick, M. A., & Luckman, S. M. (2014). The thermogenic effect of leptin is dependent on a distinct population of prolactin-releasing peptide neurons in the dorsomedial hypothalamus. Cell Metabolism, 20(4), 639–649. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2014.07.022
  • Eales, F. A., Gilmour, J. S., Barlow, R. M., & Small, J. (1982). Causes of hypothermia in 89 lambs. The Veterinary Record. https://doi.org/10.1136/vr.110.6.118
  • Hammel, H. T., Hardy, J. D., & Fusco, M. M. (1960). Thermoregulatory responses to hypothalamic cooling in unanesthetized dogs. American Journal of Physiology-Legacy Content, 198(3), 481–486. https://doi.org/10.1152/ajplegacy.1960.198.3.481
  • Hankenson, F. C., Marx, J. O., Gordon, C. J., & David, J. M. (2018). Effects of Rodent Thermoregulation on Animal Models in the Research Environment. Comparative Medicine, 68(6), 425–438. https://doi.org/10.30802/AALAS-CM-18-000049
  • Herpin, P., Damon, M., & Le Dividich, J. (2002). Development of thermoregulation and neonatal survival in pigs. Livestock Production Science. https://doi.org/10.1016/S0301-6226(02)00183-5
  • Kammersgaard, T. S., Malmkvist, J., & Pedersen, L. J. (2013). Infrared thermography – a non-invasive tool to evaluate thermal status of neonatal pigs based on surface temperature. Animal, 7(12), 2026–2034. https://doi.org/10.1017/S1751731113001778
  • Kammersgaard, T. S., Pedersen, L. J., & Jorgensen, E. (2011). Hypothermia in neonatal piglets: Interactions and causes of individual differences. Journal of Animal Science. https://doi.org/10.2527/jas.2010-3022
  • Kataoka, N., Hioki, H., Kaneko, T., & Nakamura, K. (2014). Psychological Stress Activates a Dorsomedial Hypothalamus-Medullary Raphe Circuit Driving Brown Adipose Tissue Thermogenesis and Hyperthermia. Cell Metabolism, 20(2), 346–358. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2014.05.018
  • Kerman, I. A., Enquist, L. W., Watson, S. J., & Yates, B. J. (2003). Brainstem Substrates of Sympatho-Motor Circuitry Identified Using Trans-Synaptic Tracing with Pseudorabies Virus Recombinants. The Journal of Neuroscience, 23(11), 4657–4666. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-11-04657.2003
  • Lawler, D. F. (2008). Neonatal and pediatric care of the puppy and kitten. Theriogenology, 70(3), 384–392. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2008.04.019
  • Le Dividich, J., Herpin, P., & Rosario-Ludovino, R. M. (1994). Utilization of colostral energy by the newborn pig. Journal of Animal Science. https://doi.org/10.2527/1994.7282082x
  • Le Dividich, J., Rooke, J. A., & Herpin, P. (2005). Nutritional and immunological importance of colostrum for the new-born pig. In Journal of Agricultural Science. https://doi.org/10.1017/S0021859605005642
  • Lezama-García, K., Mota-Rojas, D., Pereira, A. M. F., Martínez-Burnes, J., Ghezzi, M., Domínguez, A., Gómez, J., de Mira Geraldo, A., Lendez, P., Hernández-Ávalos, I., Falcón, I., Olmos-Hernández, A., & Wang, D. (2022). Transient Receptor Potential (TRP) and Thermoregulation in Animals: Structural Biology and Neurophysiological Aspects. Animals, 12(1), 106. https://doi.org/10.3390/ani12010106
  • Liu, J., Yang, Z., Sun, F., Yan, P., Shan, Q., & Li, Y. (2006). [Establishment of a hypothermic dog model to investigate airway rewarming]. Zhongguo Ying Yong Sheng Li Xue Za Zhi = Zhongguo Yingyong Shenglixue Zazhi = Chinese Journal of Applied Physiology, 22(3), 375–378. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/21158096
  • Lossec, G., Herpin, P., & Le Dividich, J. (1998). Thermoregulatory responses of the newborn pig during experimentally induced hypothermia and rewarming. Experimental Physiology, 83(5), 667–678. https://doi.org/10.1113/expphysiol.1998.sp004148
  • Machado, N. L. S., Abbott, S. B. G., Resch, J. M., Zhu, L., Arrigoni, E., Lowell, B. B., Fuller, P. M., Fontes, M. A. P., & Saper, C. B. (2018). A glutamatergic hypothalamomedullary circuit mediates thermogenesis, but not heat conservation, during stress-induced hyperthermia. Current Biology, 28(14), 2291-2301.e5. https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.05.064
  • Madden, C. J., & Morrison, S. F. (2004). Excitatory amino acid receptors in the dorsomedial hypothalamus mediate prostaglandin-evoked thermogenesis in brown adipose tissue. American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, 286(2), R320–R325. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00515.2003
  • Madden, C. J., & Morrison, S. F. (2019). Central nervous system circuits that control body temperature. Neuroscience Letters, 696, 225–232. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2018.11.027
  • Malmkvist, J., Pedersen, L. J., Damgaard, B. M., Thodberg, K., Jørgensen, E., & Labouriau, R. (2006). Does floor heating around parturition affect the vitality of piglets born to loose housed sows? Applied Animal Behaviour Science. https://doi.org/10.1016/j.applanim.2005.10.007
  • Martínez- Burnes, J., Mota- Rojas, D., Napolitano, F., López- Mayagoitia, A., González- Lozano, M., Braghieri, A., De Rosa, G., & Orihuela, A. (2020). Mortinatos en la búfala de agua: factores de riesgo fetal y materno. In Fabio Napolitano, D. Mota- Rojas, I. Guerrero-Legarreta, & A. Orihuela-Trujillo (Eds.), El búfalo de Agua en Latinoamerica, Hallazgos Recientes (3ar. ed., pp. 564–581). BM Editores. https://www.lifescienceglobal.com/journals/journal-of-buffalo-science/97-abstract/jbs/4550-el-bufalo-de-agua-en-latinoamerica-hallazgos-recientes
  • Mattson, M. P. (2010). Perspective: Does brown fat protect against diseases of aging? Ageing Research Reviews, 9(1), 69–76. https://doi.org/10.1016/j.arr.2009.11.004
  • McAllen, R. M., & May, C. N. (1994). Effects of preoptic warming on subretrofacial and cutaneous vasoconstrictor neurons in anaesthetized cats. The Journal of Physiology, 481(3), 719–730. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1994.sp020476
  • McAllen, Robin M., & McKinley, M. J. (2018). Efferent thermoregulatory pathways regulating cutaneous blood flow and sweating. In Handbook of Clinical Neurology (pp. 305–316). https://doi.org/10.1016/B978-0-444-63912-7.00018-7
  • Menzel, A., Siewert, C., Gasse, H., Seifert, H., Hoeltig, D., & Hennig-Pauka, I. (2015). Infrared Thermography of the Pig Thorax: An Assessment of Selected Regions of Interest by Computed Tomographical and Anatomical Parameters. Anatomia, Histologia, Embryologia, 44(2), 107–117. https://doi.org/10.1111/ahe.12115
  • Mercer, J. B. (1991). The shivering response in animals and man. Arctic Medical Research, 50 Suppl 6, 18–22. https://doi.org/1811573
  • Morrison, S. F., Madden, C. J., & Tupone, D. (2012). Central control of brown adipose tissue thermogenesis. Frontiers in Endocrinology, 3(JAN), 1–19. https://doi.org/10.3389/fendo.2012.00005
  • Morrison, S. F., & Nakamura, K. (2019). Central Mechanisms for Thermoregulation. Annual Review of Physiology, 81(1), 285–308. https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-020518-114546
  • Morrison, S. F., Sved, A. F., & Passerin, A. M. (1999). GABA-mediated inhibition of raphe pallidus neurons regulates sympathetic outflow to brown adipose tissue. American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, 276(2), R290–R297. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1999.276.2.R290
  • Mota-Rojas D., Villanueva-García D., Nava-Oca,po A. Alonso-Spilsbury M. (2006). Perinatología animal. Primera edición. Editorial BM Editores. p. 567.
  • Mota-Rojas, D.; Napolitano, F.; Braghieri, A.; Guerrero-Legarreta, I.; Bertoni, A.; Martínez-Burnes, J.; Cruz-Monterrosa, R.; Gómez, J.; Ramírez-Bribiesca, E.; Barrios-García, H.; et al. (2020). Thermal Biology in River Buffalo in the Humid Tropics: Neurophysiological and Behavioral Responses Assessed by Infrared Thermography. J. Anim. Behav. Biometeorol. 9, 2103. http://dx.doi.org/10.31893/jabb.21003
  • Mota-Rojas, D., Alnaimy Habeeb, A., Ghezzi, M. D., Kanth Reddy, R., Napolitano, F., Lendez, P. A., Cuibus, A., Carolina Ceriani, M., Sarubbi, J., Braghieri, A., Martínez- Burnes, J., Bertoni, A., Gómez- Prado, J., & Orihuela, A. (2020). Termorragulación del búfalo de agua: mecanismos neurobiológicos, cambios microcirculatorios y aplicaciones prácticas de la termografía infrarroja. In F. Napolitano, D. Mota-Rojas, I. Guerrero-Legarreta, & A. Orihuela (Eds.), El búfalo de agua en latinoamérica, hallazgos recientes (3ra. edición, pp. 922–934). B.M. Editores. https://www.lifescienceglobal.com/journals/journal-of-buffalo-science/97-abstract/jbs/4550-el-bufalo-de-agua-en-latinoamerica-hallazgos-recientes
  • Mota-Rojas, D., Habeeb, A. A., Napolitano, F., Sarubbi, J., Ghezzi, M. D., Ceriani, M. C., Cuibus, A., Martínez-Burnes, J., Braghieri, A., Lendez, P. A., Monterrosa, R. C., Martínez, G. M., Rayas-Amor, A. A., José-Pérez, N., Mora-Medina, P., Barrios-García, H., & Reddy, R. K. (2020). Bienestar del búfalo de agua, bovino europeo y bovino índico: aspectos medioambientales, fisiológicos y conductuales en respuesta a la sombra natural y artificial. In F. Napolitano, D. Mota-Rojas, I. Guerrero-Legarreta, & A. Orihuela (Eds.), El búfalo de agua en latinoamérica, hallaszgos recientes (3ra Edición, pp. 959–1015). B.M. Editores. https://www.lifescienceglobal.com/journals/journal-of-buffalo-science/97-abstract/jbs/4550-el-bufalo-de-agua-en-latinoamerica-hallazgos-recientes
  • Mota-Rojas, D., Miranda-Cortés, A., Casas-Alvarado, A., Mora-Medina, P., Boscato-Funes, L., & Hernández-Ávalos, I. (2021). Neurobiología y modulación de la hipertermia inducida por estrés agudo y fiebre en los animales. Abanico Veterinario, 11(1), 1–11. https://doi.org/10.21929/abavet2021.11
  • Mota-Rojas, D., Titto, C. G., Orihuela, A., Martínez-Burnes, J., Gómez-Prado, J., Torres-Bernal, F., Flores-Padilla, K., Carvajal-de la Fuente, V., & Wang, D. (2021). Physiological and behavioral mechanisms of thermoregulation in mammals. Animals, 11(6), 1733. https://doi.org/10.3390/ani11061733
  • Mota-Rojas, Daniel, Olmos-Hernández, A., Verduzco-Mendoza, A., Lecona-Butrón, H., Martínez-Burnes, J., Mora-Medina, P., Gómez-Prado, J., & Orihuela, A. (2021). Infrared thermal imaging associated with pain in laboratory animals. Experimental Animals, 70(1), 1–12. https://doi.org/10.1538/expanim.20-0052
  • Mota-Rojas, D.; Wang, D.; Titto, C.G.; Gómez-Prado, J.; Carvajal-de la Fuente, V.; Ghezzi, M.; Boscato-Funes, L.; Barrios-García, H.; Torres-Bernal, F.; Casas-Alvarado, A.; et al. (2021). Pathophysiology of Fever and Application of Infrared Thermography (IRT) in the Detection of Sick Domestic Animals: Recent Advances. Animals 11, 2316. https://doi.org/10.3390/ani11082316
  • Mota-Rojas, D.; Pereira, A.M.F.; Wang, D.; Martínez-Burnes, J.; Ghezzi, M.; Hernández-Avalos, I.; Lendez, P.; Mora-Medina, P.; Casas, A.; Olmos-Hernández, A.; et al. Clinical Applications and Factors Involved in Validating Thermal Windows Used in Infrared Thermography in Cattle and River Buffalo to Assess Health and Productivity. Animals 2021, 11, 2247. https://doi.org/10.3390/ani11082247
  • Napolitano, F.; Mota-Rojas, D.; Guerrero Legarreta, I.; Orihuela, A. The Latin American River Buffalo, Recent Findings, 3rd ed.; BM Editores Press: Mexico City, Mexico, 2020; pp. 1–1545. Available online:https://www.lifescienceglobal.com/journals/journal-ofbuffalo-science/97-abstract/jbs/4550-el-bufalo-de-agua-en-latinoamerica-hallazgos-recientes (accessed on 3 Enero 2020).Mullany, L. C., Katz, J., Khatry, S. K., LeClerq, S. C., Darmstadt, G. L., & Tielsch, J. M. (2010). Risk of mortality associated with neonatal hypothermia in southern Nepal. In Archives of Pediatrics and Adolescent Medicine. https://doi.org/10.1001/archpediatrics.2010.103
  • Nakamura, K., Matsumura, K., Kaneko, T., Kobayashi, S., Katoh, H., & Negishi, M. (2002). The rostral raphe pallidus nucleus mediates pyrogenic transmission from the preoptic area. The Journal of Neuroscience, 22(11), 4600–4610. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.22-11-04600.2002
  • Nakamura, K., & Morrison, S. F. (2011). Central efferent pathways for cold-defensive and febrile shivering. The Journal of Physiology, 589(14), 3641–3658. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2011.210047
  • Nason, M. W., & Mason, P. (2004). Modulation of sympathetic and somatomotor function by the ventromedial medulla. Journal of Neurophysiology, 92(1), 510–522. https://doi.org/10.1152/jn.00089.2004
  • Ootsuka, Y., & Terui, N. (1997). Functionally different neurons are organized topographically in the rostral ventrolateral medulla of rabbits. Journal of the Autonomic Nervous System, 67(1–2), 67–78. https://doi.org/10.1016/S0165-1838(97)00094-5
  • Pacheco-Cobos, L., Rosetti, M., Distel, H., & Hudson, R. (2003). To stay or not to stay: the contribution of tactile and thermal cues to coming to rest in newborn rabbits. Journal of Comparative Physiology A, 189(5), 383–389. https://doi.org/10.1007/s00359-003-0413-3
  • Pallubinsky, H., Schellen, L., & van Marken Lichtenbelt, W. D. (2019). Exploring the human thermoneutral zone – A dynamic approach. Journal of Thermal Biology, 79(December 2018), 199–208. https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2018.12.014
  • Plush, K. J., Brien, F. D., Hebart, M. L., & Hynd, P. I. (2016). Thermogenesis and physiological maturity in neonatal lambs: a unifying concept in lamb survival. Animal Production Science, 56(4), 736. https://doi.org/10.1071/AN15099
  • Rainger, J. E., Wardius, S., Medina-Torres, C. E., Dempsey, S. M., Perkins, N., & van Eps, A. W. (2021). The effect of regional hypothermia on mechanical nociceptive thresholds in the equine distal forelimb. The Veterinary Journal, 269, 105607. https://doi.org/10.1016/j.tvjl.2021.105607
  • Rathner, J. A., Madden, C. J., & Morrison, S. F. (2008). Central pathway for spontaneous and prostaglandin E 2 -evoked cutaneous vasoconstriction. American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, 295(1), R343–R354. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00115.2008
  • Reyes-Sotelo, B., Mota-Rojas, D., Martínez-Burnes, J., Olmos-Hernández, A., Hernández-Ávalos, I., José, N., Casas-Alvarado, A., Gómez, J., & Mora-Medina, P. (2021). Thermal homeostasis in the newborn puppy: behavioral and physiological responses. Journal of Animal Behaviour and Biometeorology, 9(1), 1–12. https://doi.org/10.31893/jabb.21012
  • Rizzo, M., Arfuso, F., Alberghina, D., Giudice, E., Gianesella, M., & Piccione, G. (2017). Monitoring changes in body surface temperature associated with treadmill exercise in dogs by use of infrared methodology. Journal of Thermal Biology, 69, 64–68. https://doi.org/10.1016/j.jtherbio.2017.06.007
  • Rocha, L. M., Devillers, N., Maldague, X., Kabemba, F. Z., Fleuret, J., Guay, F., & Faucitano, L. (2019). Validation of Anatomical Sites for the Measurement of Infrared Body Surface Temperature Variation in Response to Handling and Transport. Animals, 9(7), 425. https://doi.org/10.3390/ani9070425
  • Romanovsky, A. A. (2014a). Skin temperature: Its role in thermoregulation. Acta Physiologica, 210(3), 498–507. https://doi.org/10.1111/apha.12231
  • Romanovsky, A. A. (2014b). Skin temperature: its role in thermoregulation. Acta Physiologica, 210(3), 498–507. https://doi.org/10.1111/apha.12231
  • Romanovsky, Andrej A., Ivanov, A. I., & Shimansky, Y. P. (2002). Selected Contribution: Ambient temperature for experiments in rats: a new method for determining the zone of thermal neutrality. Journal of Applied Physiology, 92(6), 2667–2679. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01173.2001
  • Smith, C. J., & Johnson, J. M. (2016). Responses to hyperthermia. Optimizing heat dissipation by convection and evaporation: Neural control of skin blood flow and sweating in humans. Autonomic Neuroscience, 196(2016), 25–36. https://doi.org/10.1016/j.autneu.2016.01.002
  • Smith, S. B., & Carstens, G. E. (2005). Ontogeny and metavolism of brown adipose tissue in livestock species. In D. G. Burrin & H. J. Mersmann (Eds.), Biology of growing animals (pp. 303–322). Elsevier.
  • Stafford, K. J., Mellor, D. J., & McMeekan, C. M. (2000). A survey of the methods used by farmers to castrate calves in New Zealand. New Zealand Veterinary Journal, 48(1), 16–19. https://doi.org/10.1080/00480169.2000.36151
  • Stuart, D. G., Kawamura, Y., & Hemingway, A. (1961). Activation and suppression of shivering during septal and hypothalamic stimulation. Experimental Neurology, 4(6), 485–506. https://doi.org/10.1016/0014-4886(61)90048-6
  • Symonds, M. E., Bryant, M. J., Clarke, L., Darby, C. J., & Lomax, M. A. (1992). Effect of maternal cold exposure on brown adipose tissue and thermogenesis in the neonatal lamb. The Journal of Physiology, 455(1), 487–502. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1992.sp019313
  • Tan, C. L., Cooke, E. K., Leib, D. E., Lin, Y.-C., Daly, G. E., Zimmerman, C. A., & Knight, Z. A. (2016). Warm-sensitive neurons that control body temperature. Cell, 167(1), 47-59.e15. https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.08.028
  • Tan, C. L., & Knight, Z. A. (2018). Regulation of Body Temperature by the Nervous System. Neuron, 98(1), 31–48. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2018.02.022
  • Tanaka, M., McKinley, M. J., & McAllen, R. M. (2009). Roles of two preoptic cell groups in tonic and febrile control of rat tail sympathetic fibers. American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, 296(4), R1248–R1257. https://doi.org/10.1152/ajpregu.91010.2008
  • Tanaka, M., McKinley, M. J., & McAllen, R. M. (2011). Preoptic-Raphe connections for thermoregulatory vasomotor control. Journal of Neuroscience, 31(13), 5078–5088. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.6433-10.2011
  • Tanaka, M., Owens, N. C., Nagashima, K., Kanosue, K., & McAllen, R. M. (2006). Reflex activation of rat fusimotor neurons by body surface cooling, and its dependence on the medullary raphé. The Journal of Physiology, 572(2), 569–583. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2005.102400
  • Verduzco-Mendoza, A., Bueno-Nava, A., Wang, D., Martínez-Burnes, J., Olmos-Hernández, A., Casas, A., Domínguez, A., & Mota-Rojas, D. (2021). Experimental Applications and Factors Involved in Validating Thermal Windows Using Infrared Thermography to Assess the Health and Thermostability of Laboratory Animals. Animals, 11(12), 3448. https://doi.org/10.3390/ani11123448
  • Villanueva-García, D., Mota-Rojas, D., Martínez-Burnes, J., Olmos-Hernández, A., Mora-Medina, P., Salmerón, C., Gómez, J., Boscato, L., Gutiérrez-Pérez, O., Cruz, V., Reyes, B., & González-Lozano, M. (2021). Hypothermia in newly born piglets: Mechanisms of thermoregulation and pathophysiology of death. Journal of Animal Behaviour and Biometeorology, 9(1), 9:2101-9:2101. https://doi.org/10.31893/jabb.21001
  • Zaretskaia, M. V., Zaretsky, D. V., Shekhar, A., & DiMicco, J. A. (2002). Chemical stimulation of the dorsomedial hypothalamus evokes non-shivering thermogenesis in anesthetized rats. Brain Research, 928(1–2), 113–125. https://doi.org/10.1016/S0006-8993(01)03369-8
  • Zhang, Y., Kerman, I. A., Laque, A., Nguyen, P., Faouzi, M., Louis, G. W., Jones, J. C., Rhodes, C., & Munzberg, H. (2011). Leptin-receptor-rxpressing neurons in the dorsomedial hypothalamus and median preoptic area regulate sympathetic brown adipose tissue circuits. Journal of Neuroscience, 31(5), 1873–1884. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3223-10.2011
  • Zheng, X., & Hasegawa, H. (2016). Central dopaminergic neurotransmission plays an important role in thermoregulation and performance during endurance exercise. European Journal of Sport Science, 16(7), 818–828. https://doi.org/10.1080/17461391.2015.1111938